Vol.26 N°1 de 2025

EDITORIAL

ARTÍCULOS ORIGINALES

RESUMEN DE ARTÍCULO

INDICE 		 
Vol 26. N°1. 2025  |  Enero-Marzo de 2025

ARTÍCULOS ORIGINALES

https://doi.org/10.48061/SAN.2024.26.1.10

ENFERMEDAD CELÍACA: INGESTA DE ANTIOXIDANTES

CELIAC DISEASE: ANTIOXIDANT INTAKE


Estela Motta1, Valentina Onofri1, Franco Micaela1,2, Valentina Escudé Rosalini1 y Chisari Andrea1,3


1 Departamento de Química y Bioquímica, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Mar del Plata, Argentina
2 Laboratorio Central Hospital Oscar Alende, Mar del Plata, Argentina
3 CONICET. Mar del Plata, Argentina

Correspondencia: Estela Motta
E-mail: estelaleonormotta@hotmail.com
Presentado: 7/11/24. Aceptado: 9/1/25


RESUMEN
Introducción: La enfermedad celíaca (EC) es una patología autoinmune, desencadenada por el gluten, que afecta al intestino delgado en individuos genéticamente susceptibles, con manifestaciones clínicas derivadas de distintos factores. La ingesta de compuestos antioxidantes dietarios resulta en una alternativa válida durante el tratamiento de la EC. El objetivo de este trabajo fue conocer el nivel de ingesta de antioxidantes aportado por la dieta en pacientes celíacos.
Materiales y métodos: Se estimó la Capacidad Antioxidante Total (CAT) con datos de ingesta de alimentos obtenidos al encuestar 35 personas con EC y 33 no celíacos.
Resultados: A través de la encuesta de frecuencia alimentaria, se observó un consumo de mate muy difundido (82%). La ingesta por grupo de alimentos muestra en orden decreciente que las más ingeridas son las verduras seguidas de las frutas, infusiones, las frutas secas, y chocolate. El consumo recomendado de 5 o más porciones diarias de frutas y verduras estuvo más extendida en el grupo con EC (71%) con respecto al de controles no celíacos (46,0%) que resultó en ingestas de antioxidantes por encima de 12. 029 umol TE/día. No se observaron diferencias significativas entre ambos grupos en la ingesta de antioxidantes (CAT/ día) proveniente del consumo de legumbres, chocolate, mate, verduras y frutas secas (p = 0,66; 0,26; 0,16; 0,28 y 0,08 > 0,05 respectivamente). Los consumos promedios de antioxidantes totales en ambos grupos fueron 5 a 6 veces más altos respecto de otras investigaciones anteriores. El alimento que más contribuyó a la ingesta total de antioxidantes fue el mate. Conclusiones: La mayor parte de los participantes encuestados mostró una adecuada ingesta de antioxidantes con valores por encima a las informadas en otros estudios. El mate fue identificado como una de las principales fuentes de ingesta de antioxidantes. En el futuro será necesario ampliar los estudios con la medición de biomarcadores de estatus antioxidante sérico e indagar las propiedades del mate durante el tratamiento de la EC.
Palabras clave: antioxidantes; dieta libre de gluten; enfermedad celíaca.


ABSTRACT
Introduction: Celiac disease (CD) is an autoimmune pathology, triggered by gluten, affecting the small intestine in genetically susceptible individuals, with broad clinical manifestations derived from multiple contributing factors. The intake of dietary antioxidant compounds is a valid alternative during the treatment of CD. The aim of this study was to determine the level of antioxidant intake as Total Antioxidant Capacity (TAC) in patients with CD.
Materials and methods: TAC was estimated with food intake data obtained by surveying 35 people with CD and 33 non-celiac patients.
Results: Through the food frequency questionnaire, a widespread consumption of mate was observed (82%). The intake by food group shows, in decreasing order, that the most ingested are vegetables, followed by fruits, infusions, dried fruits, and chocolate. The recommended consumption of 5 or more daily portions of fruits and vegetables was more widespread in the CD group (71%) compared to the non-celiac controls (46.0 %) which resulted in antioxidant intakes above 12.029 umol TE/day. No significant differences were observed between both groups in the intake of antioxidants (TAC/day) from the consumption of legumes, chocolate, mate, vegetables and dried fruits (p = 0.66; 0.26; 0.16; 0.28 and 0.08 > 0.05 respectively). The average consumption of total antioxidants in both groups was 5 to 6 times higher than in previous studies. The food that contributed most to total antioxidant intake was mate.
Conclusions: Most of the participants surveyed showed an adequate intake of antioxidants with values ​​above those reported in other studies. Mate was identified as one of the main sources of antioxidant intake. In the future, it will be necessary to expand the studies with the measurement of serum antioxidant status biomarkers and to investigate the properties of mate during the treatment of CD.
Keywords: antioxidants; gluten-free diet; celiac disease.




INTRODUCCIÓN

La enfermedad celíaca (EC) es un trastorno inflamatorio crónico inmunomediado del intestino delgado inducido por gluten en individuos genéticamente susceptibles. Se presenta en nuestro país en 1 de cada 167 personas adultas1, mientras que en niñas/os la prevalencia asciende a 1 de cada 792. La respuesta inmune generada por la ingesta de gluten produce daño a nivel de los pliegues intestinales, teniendo como consecuencia malabsorción y un amplio espectro de manifestaciones clínicas3. El único tratamiento es realizar una dieta libre de gluten (DLG) de por vida4. El estrés oxidativo está implicado en la patogénesis de esta enfermedad. En este sentido, los resultados de varias exploraciones mostraron que la gliadina perturba el equilibrio prooxidante/antioxidante de las personas afectadas a través de la sobreproducción de especies reactivas de oxígeno (ROS)5.
La gliadina contenida en el gluten de una gran variedad de cereales es considerada la porción proteica que juega un rol especial en la patogenia de la EC y ejercen una actividad citotóxica o inmunomoduladora. Para proteger los sistemas biológicos de la toxicidad de los radicales libres (especies reactivas de nitrógeno) formados por stress oxidativo, existen varios mecanismos de defensa antioxidante a nivel celular, incluidos los enzimáticos y las vías no enzimáticas. Dentro de las vías enzimáticas, se incluyen la activación de la óxido nítrico sintetasa inducible (iNOS) que a su vez conduce a una mayor producción de óxido nítrico (NO) debido a regiones que disparan el stress oxidativo e inducen la liberación de citoquinas proinflamatorias6,7,8. Dentro de las vías no enzimáticas se encuentran los antioxidantes contenidos en algunos alimentos que inducen un efecto protector del epitelio intestinal, contra la toxicidad de los péptidos de gliadina en la EC9.
La cuantificación de la capacidad antioxidante total (CAT) de los alimentos, se puede determinar mediante ensayos de capacidad equivalente del ácido 6-hidroxi-2,5,7,8-tetrametilcroman-2-carboxílico (Trolox) (TEAC), la capacidad reductora férrica del plasma (FRAP) y el ensayo de capacidad de absorción de radicales de oxígeno (ORAC10, 11). Muchos grupos de alimentos, como frutas, vegetales, cereales, chocolate y frutos secos, aportan antioxidantes9. Su consumo y biodisponibilidad permite valorar el aporte de los antioxidantes a partir de la dieta11. La recomendación para seguir una dieta saludable adaptada a una dieta mediterránea es la ingesta de 5 porciones diarias de vegetales y frutas13,14,15.
Entre los compuestos antioxidantes se encuentran la vitamina C, carotenoides y compuestos fenólicos. Tanto las frutas y verduras actúan como una fuente importante de vitaminas, polifenoles, carotenoides, glucosinolatos, saponinas y esteroles cuando se consumen en cantidades suficientes. Los polifenoles dietarios se clasifican en cinco grupos: los ácidos fenólicos, estilbenos, lignanos, flavonoides (flavonolas, isoflavonolas, antocianinas, flavononas, flavonas y flavonoles) y taninos que son antioxidantes abundantes en la dieta diaria y están ampliamente distribuidos en plantas y alimentos de origen vegetal, incluyendo verduras, frutas, cereales, nueces y bebidas (por ejemplo, té, café, vino tinto)18. Entre los flavonoides están las antocianidinas (rojo-azulado de las fresas), catequinas (té verde y negro), citroflavonoides (naranjina, que da sabor amargo a la naranja, limón, toronja), isoflavonoides (genisteína y daidzaína presentes en soya y sus derivados) y protoantocianidinas (semillas de uva y vino tinto). Las isoflavonas, lignanos, flavonoides se encuentran particularmente en las proteínas de la soja o sus derivados.
La mayoría de los estudios sobre el aporte de antioxidantes dietarios están dirigidos a determinar la disminución del riesgo de desarrollo de enfermedades metabólicas no trasmisibles (EMNT), en tanto que, en personas con enfermedad celíaca, las evaluaciones se han realizado en niños para conocer los niveles de antioxidantes en líquidos biológicos. En la EC, el consumo de antioxidantes es recomendado por su acción protectora sobre el epitelio intestinal y la mejoría de sus síntomas8. Por otro lado, la enfermedad celíaca no tratada presenta una mayor frecuencia de neoplasias como el linfoma T intestinal y adenocarcinoma de intestino delgado19. Por lo cual una alta adherencia a la DLG y una dieta con alto contenido de antioxidantes puede ayudar a mejorar la calidad de vida de la persona con enfermedad celíaca. El objetivo de este trabajo fue conocer el nivel de ingesta de antioxidantes aportado por la dieta en pacientes celíacos.


MÉTODOS

Población estudiada
Se convocó a 35 pacientes celíacos a través de la Asociación Celíaca Argentina (filial Mar del Plata) para invitarlos a responder un formulario de frecuencia alimentaria previa firma de un consentimiento informado, en el que se registró si era o no celíaco, tiempo de diagnóstico y su autopercepción respecto de su adherencia a la DLG. El grupo control (n:33) se conformó de personas que concurrían al laboratorio del Hospital Oscar Alende de Mar del Plata por solicitudes de rutina y sin diagnóstico de enfermedad celíaca. Se consideró como altamente adherente a la DLG al paciente que refería que consumía gluten menos de tres veces al año, una vez al año, una vez al mes o no consumía gluten, mientras que baja adherencia se consideró al paciente con consumo de gluten dos o más veces al mes, una vez a la semana o varias veces a la semana18.

Evaluación de antioxidantes dietarios
Se evaluó la ingesta de antioxidantes dietarios usando una encuesta de frecuencia alimentaria (EFA) en formulario Google, que incluyó 30 alimentos con alto contenido de antioxidantes (flavonoides, vitaminas, licopenos) entre ellos vegetales/hortalizas, frutas, legumbres, chocolate, frutas secas y mate. Los alimentos fueron incorporados en la encuesta teniendo en cuenta publicaciones anteriores que incluyen listados de alimentos con su contenido de antioxidantes19,20. Se encuestó sobre la frecuencia de ingesta (veces por día, por semana, por mes, no consume) y la cantidad ingerida expresada por porción con su equivalencia de tamaño chico/mediano/grande para las frutas; puño/puñado para legumbres y frutas secas; tamaño de tableta en gramos para chocolate y volumen (ml) para mate, basado en el manual de aplicación de las guías alimentarias para la población argentina (Anexo I, Encuesta).
Para el cálculo de ingesta de mate diaria se consideraron los gramos (20 g) utilizados de yerba mate en peso seco, necesarios para la preparación de una mateada (o momento de preparación), multiplicado por la frecuencia de mateadas diarias21. La frecuencia de mateadas (veces al día en que se realiza la preparación de mate) fue obtenida de los datos de la encuesta, de tal manera de tener en cuenta los gramos de YM utilizados en la preparación al momento de la mateada.
La CAT de los alimentos fue obtenido de las bases de datos informados en publicaciones anteriores11,22,24,25,26. La ingesta de antioxidantes fue calculada multiplicando el contenido de antioxidantes de cada alimento (umol Trolox Equivalente TE /g) por la frecuencia ponderada y el consumo (gramos)24. El cálculo del contenido de CAT en el mate se realizó sobre los gramos de yerba mate, debido a que se disponía de los datos experimentales provenientes de bibliografía analizados con los mismos métodos analíticos del resto de los alimentos incluidos en la encuesta.
Para ponderar la ingesta de frutas y verduras se utilizaron las recomendaciones de la OMS de 5 porciones diarias 400 g mínimo o 5 porciones de 80 g y a su vez la cantidad óptima depende de diversos factores (edad, sexo, nivel de actividad física y estado de salud). También se tuvieron en cuenta las recomendaciones de los países nórdicos y de Australia que incluyen en sus guías ingestas de 600 g13,14,15, 16,17.
A partir de las guías alimentarias argentinas, se consideró la ingesta de 5 porciones diarias de frutas y verduras (2 de frutas y 3 de verduras) con tamaño de porción de 120 g y el CAT de cada alimento y se calculó un valor de corte de 12.029 umol TE/día13, 25.
Las respuestas obtenidas en la encuesta fueron registradas en planilla Microsoft Excel junto con los valores de CAT de los alimentos encuestados. Se calcularon variables descriptivas (porcentaje, media, desviación estándar) y la comparación de medias se realizó con el test t de muestras no apareadas. Para determinar la asociación entre las variables cualitativas se utilizó la prueba χ2 (chi cuadrado).


RESULTADOS

Se encuestó a un total de 68 personas, de las cuales el 94% eran mujeres. De este grupo, 35 (51,5%) eran pacientes celíacos y 33 (48,5%) pertenecían al grupo de control no celíaco. Se encuestó un total de 68 personas (94% mujeres) de las cuales 35 (51,5%) fueron pacientes celíacos y 33 (48,5%) controles no celíacos. El 74,3% de los celíacos fueron considerados altamente adherentes a la dieta libre de gluten (DLG).
Respecto de la proporción de personas que consumen los alimentos evaluados, se observó que el 31% de los participantes no consumen ni nueces ni almendras. Dentro del grupo de los vegetales, el 71% de los encuestados consumía papa, el 64% cebolla y el 59% tomate. Dentro del grupo de los vegetales, el 71 %, 64 % y 59 % de los encuestados consumían papa, cebolla y tomate respectivamente. Menos del 40 % de las personas evaluadas consumía legumbres.
El consumo de mate estaba muy difundido tanto en personas con enfermedad celíaca (91%) como en controles no celíacos (72%).
En cuanto a las ingestas medias en ambos grupos de pacientes, se halló que en algunos alimentos como: mandarina, banana, almendra, papa, tomate y zanahoria, los promedios consumidos en celíacos y no celíacos mostraron diferencias estadísticamente significativas (p< 0,05). La población no celíaca registraba un menor consumo de esos alimentos (Figura 1).
La ingesta promedio diaria de mate, informada como gramos de yerba mate utilizados en la preparación de cada mateada y el número de mateadas diarias, no presentó diferencias estadísticamente significativas entre los dos grupos analizados (p= 0,1645, > 0,05). Por otro lado, el 45,7 % y el 39,4 % de los celíacos y controles no celíacos respectivamente ingerían diariamente volúmenes (ml) de la infusión por encima de los 500 ml indicados en las recomendaciones técnicas de las guías alimentarias argentinas.


Figura 1: Cantidades ingeridas promedios de alimentos (gramos) en pacientes celíacos y no celíacos
 
 
Nota: en la ingesta de mate se consideraron los gramos ingeridos de yerba mate en peso seco necesarios para la preparación del volumen ingerido/día y su frecuencia diaria.



La ingesta por grupo de alimentos muestra en orden decreciente que las más ingeridas son las verduras seguidas de las frutas, infusiones, las frutas secas, y chocolate (Figura 2). El 71,0 % y el 48,5% de las personas con enfermedad celíaca y controles no celíacos respectivamente consumían 5 o más porciones diarias de frutas y verduras (600 g/día); en tanto, las ingestas promedio diarias en los dos grupos encuestados cumplían con esas recomendaciones.


Figura 2: Ingesta promedio según grupos de alimentos en las dos poblaciones encuestadas
 



Tabla 1: Ingesta diaria promedio de los alimentos encuestados y CAT calculados promedio para personas celíacas y no celíacas
 



No se observaron diferencias significativas en la ingesta de antioxidantes (CAT/ día) provenientes del consumo de legumbres, chocolate, mate, verduras y frutas secas (p = 0,66; 0,26; 0,16; 0,28 y 0,08 > 0,05 respectivamente) entre ambos grupos analizados. Sin embargo, el consumo de antioxidantes totales entre ambos grupos difería significativamente (p=0,04 > 0,05).
Cuando se analizó el aporte de compuestos antioxidantes provenientes de la dieta, medidos como capacidad antioxidante total (CAT), se encontró que el mate fue el mayor contribuyente a la ingesta total de antioxidantes de los alimentos encuestados. En pacientes celíacos y controles no celíacos, la contribución promedio de la ingesta de mate al consumo de antioxidantes totales fue del 62% y del 64% respectivamente (Fig. 3 a y b).


Figura 3: Contribución de distintos alimentos encuestados al CAT en: a) personas con enfermedad celíaca y b) controles no celíacos
 



En relación con frutas y verduras, el 71 % y el 46,0 % de las personas con enfermedad celíaca y controles no celíacos respectivamente mostraban valores de CAT mayor o igual (≥) a 12.029 TE/día, compatibles con consumos diarios de 600 gramos de esos alimentos.
Cuando se estudió si había relación entre la ingesta de antioxidantes y el grado de adherencia a la DLG, no se observó asociación entre ambas variables (χ2 0,36 < t crítico 3,84; p=0,05).


DISCUSIÓN

La adherencia a la dieta libre de gluten produce cambios en la ingesta de las personas con enfermedad celíaca relacionada con una menor ingesta de algunos micronutrientes y vitaminas con propiedades antioxidantes29, 30. En nuestro estudio la encuesta de frecuencia alimentaria se dirigió a conocer la ingesta de aquellos alimentos que contienen compuestos con características antioxidantes (frutas, verduras, chocolate, mate, legumbres y frutas secas). El porcentaje de personas con enfermedad celíaca y controles no celíacos que consume las recomendaciones de 5 porciones diarias de frutas y verduras está muy por encima de lo informado en las guías argentinas que refieren que solo el 4,9 % de la población es consumidora de ese grupo de alimentos15. La mayor disponibilidad de productos frutihortícolas en la ciudad de Mar del Plata (zona encuestada) ofrece al consumidor una amplia variedad de esos alimentos que probablemente difundan su ingesta.
Para el análisis de la ingesta de antioxidantes, no se encontraron recomendaciones en las guías argentinas y en otros países como los países nórdicos tampoco se establece ningún valor de referencia dietético (DRV) para antioxidantes específicos o fitoquímicos y sí existen recomendaciones dietarias para vitamina C, vitamina E, β-caroteno y selenio30. Al comparar los promedios de CAT (57.060,98 y 40.520,31 μmoles TE/persona/día en celíacos y controles no celíacos respectivamente) obtenidos en nuestro estudio con otras dietas informadas en investigaciones anteriores, se observaron valores 5 a 6 veces más altos. Así, en una publicación en la que se estudió la dieta sudafricana se registró que la ingesta estimada era de 11.433 μmoles TE/persona/día. Los valores considerados como guía en ese trabajo corresponden a las recomendaciones diarias de 5 porciones de frutas y verduras29 y a la sugerencia de la ingesta de los 5 grupos de alimentos diarios31,32 con promedios de 20.513 y 21.570 μmoles TE/persona/día respectivamente13. En estudios realizados en Suecia, la suma de la capacidad antioxidante total proveniente de la dieta expresado como mediana fue de 14.025 y 12.353 μmoles TE/persona/día en hombres y en mujeres respectivamente y una contribución de más del 50 % de las frutas y verduras a la ingesta de antioxidantes33. Las estimaciones de CAT en la población española, según fueron de 10.241,2 μmoles TE/persona/día34,35. En tanto, en estudios de intervención con una dieta mediterránea en Grecia se mostraron valores de CAT de 6.066 ± 4.112 umol TE/día en mujeres y 7.192 ± 4.488 umol TE/día en hombres29. Este estudio presenta algunas limitaciones como la utilización de una encuesta dirigida solo a ponderar la ingesta de los alimentos con alto contenido de antioxidantes que nos impidió realizar el cálculo de la ingesta energética total, importante para conocer la relación entre la ingesta energética proveniente de antioxidantes respecto a la ingesta energética total. Por otra parte, se omitieron algunas infusiones como té y té verde, cuyo consumo no está tan difundido en la población15. Tampoco se evaluó la ingesta de vino tinto, aunque su aporte de antioxidantes habría justificado su inclusión en la encuesta. Por otro lado, la encuesta utilizada no fue validada frente a una encuesta de recordatorio de 24 h, necesaria para robustecer los resultados obtenidos. Cuando analizamos la ingesta de antioxidantes, encontramos que el consumo de mate (YM) está muy difundida en la población encuestada (82 %). La presencia de yerba mate certificada sin gluten constituye una oferta adecuada tanto para personas con enfermedad celíaca como para controles no celíacos. El 62 y 64 % de los antioxidantes dietarios totales fue aportado por el mate a la dieta de los pacientes celíacos y controles no celíacos respectivamente. Al analizar solamente aquellos encuestados con consumos menores a los recomendados de frutas y verduras (12.029 umol/TE), se encontró que en aproximadamente el 45% de las personas (13 de un total de 29) el mate aportaba más del 60% del CAT. Si bien se observó que dicha infusión aporta gran cantidad de antioxidantes a la dieta, es importante destacar que a partir del consumo de frutas y verduras se ingiere, junto con componentes antioxidantes y fitoquímicos, un alto contenido de agua y compuestos como fibra, vitaminas y minerales que constituyen un aporte imprescindible en la prevención de enfermedades metabólicas no trasmisibles, y que no son reemplazables por el consumo de mate. En el caso de chocolate, frutas secas y legumbres, sus aportes a la ingesta de antioxidantes fueron solo el 10 % del total, de tal manera que reflejan una baja contribución al consumo de antioxidantes dietarios.


CONCLUSIÓN

La mayor parte de los participantes encuestados mostró una adecuada ingesta de antioxidantes con valores por encima a las informadas en otros estudios. El mate fue identificado como una de las principales fuentes de ingesta de antioxidantes. La ingesta de frutas y verduras se adecuó a las recomendaciones dietarias en más de la mitad de los encuestados. En el futuro será necesario ampliar los estudios con la medición de biomarcadores de estatus antioxidante sérico e indagar en las propiedades del mate durante el tratamiento de la EC.

Consideraciones éticas
El trabajo fue aprobado por el Comité de Bioética HIEMI-HIGA MdP y por el Programa Temático Interdisciplinario de Bioética de la Universidad Nacional de Mar del Plata (PTIB UNMDP). (NO-2021-02503228-GDEBA-DPESFFMSALGP).

Financiamiento
El trabajo fue realizado en el marco del proyecto "Enfermedad Celíaca: marcadores de inflamación "in vitro" e "in vivo" EXA1048/21 y EXA 943/19 con el apoyo financiero de la UNMDP.

Conflictos de interés
Los autores declaran no tener ningún conflicto de interés.


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